Σύμφωνα με τα ευρήματα που εντοπίστηκαν στον αρχαιολογικό χώρο του Ιερού της Δωδώνης, η  έναρξη της λατρείας πιθανόν να ανάγεται στα μέσα της τρίτης χιλιετίας ή στις αρχές της δεύτερης, Την εποχή αυτή λατρευόταν στη Δωδώνη, η θεά της γονιμότητας, η Γη, η οποία κατοικούσε στις ρίζες της ιερής βελανιδιάς. Σύμβολά της το περιστέρι, ο ταύρος και ο διπλός πέλεκυς. Με το πέρασμα του χρόνου, επικρατεί η λατρεία του Δία και της Διώνης. Σύμφωνα ορισμένους ερευνητές, η Γη «μεταμορφώνεται» πλέον σε Διώνη, σύζυγο του Δία, για να μη χαθεί λατρεία της.

Μέχρι και τα τέλη του 5^ου αι. π.Χ., δεν υπήρχε ναός του Δία στη Δωδώνη. Ο θεός κατοικούσε εν πυθμένι φηγού, δηλαδή στις ρίζες της ιερής βελανιδιάς, η οποία πιθανότατα περιστοιχίζονταν από χάλκινους τρίποδες με λέβητες. Ο ήχος από την κρούση των λεβήτων ήταν συνεχής και αποτελούσε ένα είδος μαντείας (δωδωναῖον χαλκεῖον).

Στις αρχές του 4^ου αι. π.Χ., στην εποχή των Μολοσσών, έχουμε την ανέγερση των πρώτων οικοδομημάτων. Στην πρώτη οικοδομική περίοδο λοιπόν, οικοδομείται ένας απλός ναός με πρόναο και σηκό, μικρών διαστάσεων, τον οποίο ο Πολύβιος (2^ος αι. π.Χ.) ονομάζει Ιερά Οικία. Εκτός από τις λατρευτικές ανάγκες που εξυπηρετούσε, ο ναός αποτελούσε και τον χώρο φύλαξης των αφιερωμάτων των πιστών. Στην επόμενη οικοδομική φάση της Ιεράς Οικίας, κατασκευάστηκε ισοδομικός περίβολος που περιέκλεισε την βελανιδιά (φηγό) και ενώθηκε με την πρόσοψη του ναού. Τους τρίποδες αντικατέστησε η Κερκυραίων μάστιξ ανάθημα των Κερκυραίων, που σχετίζονταν με τη μαντική τελετουργία.

Στις μεθόδους μαντείας συγκαταλέγεται επίσης και η κληρομαντεία, την οποία αναφέρει ο Κικέρων (De Divinatione, 1.34.76, 2.32.69), αλλά και τα περιστέρια τα οποία είχαν άμεση σχέση με τον ιδρυτικό μύθο του Μαντείου της Δωδώνης.

Οι ερωτήσεις των πιστών υποβάλλονταν αρχικά προφορικά, ενώ οι απαντήσεις δινόταν προφορικά και σπανιότερα γραπτά.. Από τον 6ο αι. π.Χ. τα ερωτήµατα χαράσσονταν σε µαλακή επιφάνεια µολύβδινων πινακίων, τα οποία είχαν συνήθως τη µορφή ορθογωνίου ελάσµατος.

Στο πέρασμα των αιώνων η Ιερά Οικία δέχτηκε διάφορες μεταβολές στην αρχιτεκτονική μορφή της. Επί των ημερών του βασιλιά Πύρρου, ο περίβολος απέκτησε τρεις ιωνικές στοές. Στους κίονες των στοών είχαν αναρτηθεί από τον Πύρρο ρωμαϊκές και μακεδονικές ασπίδες, λάφυρα πολέμου από τη νίκη του στην Ηράκλεια της Ιταλίας και στα στενά του Αώου αντίστοιχα. Στις στοές φυλάσσονταν επίσης συμφωνίες και ψηφίσματα των Ηπειρωτών. Κατά τη διάρκεια της αιτωλικής εισβολής, η Ιερά Οικία κατεδαφίστηκε, προκειμένου να καταστραφούν τα σύμφωνα των Ηπειρωτών που είχαν κατατεθεί εκεί.

Το κατεστραμμένο ιερό ανοικοδομήθηκε εκ νέου το 218 π.Χ., μετά από την κατάληψη του Θέρμου από τους Ηπειρώτες και τους Μακεδόνες, ως αντίποινα για την αιτωλική εισβολή στη Δωδώνη. Στη θέση του μικρού ναού κατασκευάστηκε μεγαλύτερος ναός, πρόστυλος, ιωνικός, με τέσσερις κίονες στην πρόσοψη. Το νέο οικοδόμημα θύμιζε αρχαίο ελληνικό σπίτι.

Με την έκδοση του Διατάγματος του Μεγάλου Θεοδοσίου (393 μ.Χ.), απαγορεύτηκε οριστικά η λατρεία του Δία στην Δωδώνη και επικράτησε ο Χριστιανισμός.