Η πολιτική διάσταση της Δωδώνης αναδεικνύεται και μέσα από την ανέγερση κτιρίων όπως το Βουλευτήριο και το Πρυτανείο.

Το Πρυτανείο ήταν η έδρα της εκτελεστικής εξουσίας και είχε θρησκευτικό-πολιτικό υπόβαθρο. Την εποπτεία για την εφαρμογή των αποφάσεων του βουλευτικού σώματος είχαν ο προστάτης, ο γραμματέας και διάφοροι επώνυμοι άρχοντες των Ηπειρωτών. Στο Πρυτανείο φυλάσσονταν η ιερή εστία των Ηπειρωτών, το κέντρο της πολιτικής τους ζωής.

Οικοδομήθηκε στα τέλη του 4^ου αι. π.Χ. με αρχές του 3^ου αι. π.Χ. και αποτελούνταν από μια αίθουσα που έκαιγε το άσβεστο πυρ και από μια περίστυλη αυλή με βωμό. Στα τέλη του 3ου αι. π.Χ. απαρτίζεται από συγκρότημα κτιρίων, όπως ένα καταγώγιο και πιθανότατα ενσωμάτωνε στους χώρους του αρχείο και νομισματοκοπείο. Στις πλευρικές του πτέρυγες, όπου ήταν οι ανδρώνες, παρέχονταν τα ξένια, δηλαδή δείπνο και σίτιση σε επώνυμους άρχοντες και διακεκριμένους πολίτες.

Bάθρα χάλκινων ανδριάντων, τα οποία διασώζουν ψηφίσματα ιδιαίτερα σημαντικά για την ιστορία της αρχαίας Ηπείρου μπροστά από το Πρυτανείο.

Μετά τη ρωμαϊκή καταστροφή του 167 π.Χ. το Πρυτανείο περιορίζεται στον αρχικό πυρήνα του